Après avoir achevé son périple sur l'île du temps (Prince of Persia 2), le prince de Perse rentre a Babylone avec l'impératrice Kaileena pour reprendre son trône, mais le problème, c'est que la ville est infestée par des hordes d'ennemis. Les ennemis repère immédiatement le prince et Kaileena ,et tirent avec des catapultes sur leur bateau! Kaileena se fait ensuite capturer par leur chef, le vizir, et le prince part a sa recherche! Après avoir longtemps cherché, il l'a trouve, mais n'a plus les mêmes intincts qu'auparavant: ils fonçe dans le tas ! Il se fait aussitôt capturer par les hommes du vizir et assiste a la mort de Kaileena! Le vizir ayant tué l'impératrice, obtient d'immenses pouvoir grâce aux sables( dans ce jeu, toutes les personnes sont constitué de sable) et le prince se fait contaminer, ce qui libère son double maléfique, le Prince de l'Ombre! A partir de ce moment, le prince jure de tuer le vizir, mais ils se transforme de plus en plus souvent en Prince de l'Ombre! Arrivera t'il a temps a tuer le vizir avant d'être totalement contaminé?

Au fil des épisodes, le prince murit : il apprend a avoir de la compassion, etc.. et c'est pour sa qu'il hésite souvent pendant le jeu! Par contre, il est toujours aussi puissant et enchaine les acrobaties a une vitesse...Il peut aussi utiliser les sables qu'il ramasse pour utiliser des pouvoir , comme remonter le temps ou bien le ralentir, ce qui est indispensable pour avancer dans le jeu! Dans cet opus, il peut aussi utiliser des chars pour faire des courses endiablées ! Le prince a envie de libérer Babylone de ses opresseurs, mais ce ne sera pas facile!

C'est au début du jeu que le Prince est contaminé par les sables, et cela entraine l'apparition d'une seconde personalité malfaisante : le Prince de l'Ombre. Au cours du jeu, il est quand même une aide précieuse, car il possède une chaine permettant de s'accrocher a de nombreux objets, ou a desceller des pierres pour ouvrir des passages! Elle est aussi importantes pour les combats, qui se terminent beaucoup plus rapidement(enchainements de combos spéctaculaires) grace a elle ! Il peut également utiliser les sables pour déchainer les memes pouvoirs que le Prince, mais, pendant les phases de jeu, il perds des vies, donc on est souvent stressé et on veut se dépécher ce qui est assez embêtant! Heureusement que les sables lui redonnent les vies qu'il a perdu! De plus, il y en a dans chaque objets! Le but du Dark Prince est de diriger le prince vers la voie des ténèbres! Les phases de jeu avec se perso se terminent que lorsqu'il entre en contact avec de l'eau!